Bienvenue à la Nouvelle-Orléans, en Louisiane, vers 1980 : une ville vibrante de musique, de gastronomie et de magie. Les néons clignotent dans les flaques sales de Bourbon Street ; les innovations du monde moderne se heurtent à des traditions anciennes et terribles ; et le meurtre n'est jamais simple. L'agence Beaumont, composée d'une équipe de détectives privés brillants, colorés et finalement imparfaits, est spécialisée dans la résolution d'affaires que personne d'autre ne peut résoudre.
Dans The Dark Quarter, un jeu d'aventure coopératif guidé par une application, situé dans une vision sombre et fantastique de la Nouvelle-Orléans des années 1980, les joueurs prennent chacun le contrôle d'un agent Beaumont et travaillent ensemble pour résoudre les pires crimes que la Nouvelle-Orléans a à offrir. C'est un monde plein de magie, où des malédictions sont vendues à chaque coin de rue, où des prêtresses vaudou et des créatures de la nuit rôdent à chaque coin de rue, et où même les crimes les plus banals ont une touche de surnaturel.
À travers des campagnes multi-scénarios, le jeu raconte une histoire riche et dynamique et invite les joueurs à prendre des décisions critiques qui non seulement affecteront leurs personnages, mais changeront la direction et le cours de l'histoire. Les personnages ne sont pas de simples avatars, facilement remplaçables d'un scénario à l'autre ; au lieu de cela, ils sont tissés dans le tissu même de l'histoire. Leur destin et celui de la Nouvelle-Orléans sont inextricablement liés.